È articolato in cinque sezioni: la sezione archeologica, che permette di conoscere l’organizzazione di una comunità neolitica; la medievale, che documenta la vita della città nel periodo di massimo splendore e comprende opere di Ludovico da Siena, Pietro di Domenico da Montepulciano e Vincenzo Pagani; la rinascimentale, con quattro tra le più importanti opere di Lorenzo Lotto; la sezione dedicata al Seicento e Settecento; la sezione ottocentesca, che illustra il contesto in cui è maturata l’esperienza di Giacomo Leopardi. Il Museo comprende inoltre la Galleria d’Arte moderna e contemporanea.
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